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正就读中学的少年迈尔斯（沙梅克·摩尔 Shameik Moore 配音）意外被一只遭受放射性污染的蜘蛛咬伤，随后身体发生奇特的变化。偶然机缘，他目睹了蜘蛛侠（克里斯·派恩 Chris Pine 配音）和犯罪头目金并（列维·施瑞博尔 Liev Schreiber 配音）的战斗。为了阻止金并利用时空对撞机扰乱宇宙，蜘蛛侠最终壮烈牺牲。可未过多久，来自平行宇宙的颓废的彼德·帕克（杰克·约翰逊 Jake M. Johnson 配音）出现在迈尔斯面前。为了阻止金并的阴谋，并帮助这个帕克返回自己的宇宙，他们闯入金并的老巢。在这一过程中，二人遭到章鱼博士和徘徊者的狙击。与此同时，来自其他宇宙的女蜘蛛侠、暗影蜘蛛侠、蜘猪侠、二次元蜘蛛妹相继出现。 他们合力与恶势力展开斗争……
洗心革面之后，格鲁（史蒂夫·卡瑞尔 Steve Carell 配音）作为特工成绩斐然，却因未能打败坏小子巴萨扎·布莱德（崔·帕克Trey Parker 配音）而被新局长扫地出门。就在此时，他收到一封远方来信，这才得知自己原来还有一个双胞胎兄弟德鲁（史蒂夫·卡瑞尔 Steve Carell 配音）。在德鲁盛情邀请下，格鲁带着妻子露西•王尔德（克里斯汀·韦格 Kristen Wiig 配音）以及玛戈（米兰达·卡斯格拉夫 Miranda Cosgrove 配音）、伊迪丝（达娜·盖伊 Dana Gaier 配音）和阿格蕾丝（埃尔希·费舍 Elsie Fisher 配音）来到了他亲生父亲所居住的地方探亲。德鲁天真烂漫，却一心想和哥哥搭档成为坏蛋二人组。格鲁虽然暂时回归狂野，可正义之心并未泯灭。 尤其当巴萨扎邪恶的计划和三个可爱的孩子牵扯到一起时，他再也无法坐视不理……
故事发生在名为美滨学园的私立寄宿制学校之中，高耸的墙壁和森严的制度让这所仅有五名学员的学校成为了与世隔绝的桃花源，某日，一位名为风见雄二（樱井孝宏 配音）的男生转学来到了这里，打破了此处维系多时的平衡，与此同时，雄二亦是学园中唯一的男性。 冷漠寡言的千金大小姐榊由美子（田中凉子 配音），大大咧咧毫无防备的周防天音（田口宏子 配音），傲娇毒舌的金发双马尾松岛满（水桥香织 配音），表面天真无邪实则神秘莫测的入巢莳菜（民安智惠 配音），温文尔雅却略微有些天然呆的小岭幸（清水爱 配音），在这些个性迥异的女孩子们的围绕下，雄二会迎来怎样的校园生活呢？
